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Spirocerca lupi (Rudolphi, 1809) – Aspectos gerais sobre um
parasita silencioso
Spirocerca lupi (Rudolphi, 1809) – Features of a silent parasite
Marcela Cristina de Cezaro - MV Mestranda, Departamento de Clínica Veterinária, FMVZ, UNESP, campus de Botucatu, SP. Milena Pereira Coppola - MV Mestranda, Departamento de Biotecnologia Animal, FMVZ, UNESP, campus de Botucatu, SP. Elizabeth Moreira dos Santos Schmidt - MV PhD, Professora Assistente-Doutora, Departamento de Clínica Veterinária, FMVZ, UNESP, campus de Botucatu, SP.
De Cezaro MC, Coppola MP, Schmidt EMS. Medvep - Revista Científica de Medicina Veterinária - Pequenos Animais e Animais de Estimação; 2016; 12(45); 1- xxx.
Resumo
A espirocercose, causada pelo nematódeo Spirocerca lupi , é uma doença que acomete o trato digestório de cães e canídeos selvagens nas regiões tropicais e subtropicais. É transmitida pela ingestão do hospedeiro intermediário (besouros) e de hospedeiros paratênicos. A maioria dos casos são assintomáticos devido ao prolongado período pré-patente. Este nematódeo induz a formação de nódulos no esôfago que podem se transformar em lesões benignas ou malignas. Devido ao desafio de se diagnosticar esta enfermidade e da gravidade das lesões, esta revisão teve como objetivo investigar os sinais clínicos, os métodos de diagnóstico disponíveis e a prevalência da infecção em cães domésticos e canídeos selvagens a partir de estudos retrospectivos realizados no Brasil e no mundo.
Palavras-chave: cães, nematódeos, nódulos esofágicos, parasitismo.
Abstract
Spirocercosis is a disease that affects the digestive tract of dogs and wild canids from tropical and sub- tropical regions caused by the nematode Spirocerca lupi. It is transmitted by the ingestion of an interme- diate host (beetles) and of a paratenic host. Most of the cases are asymptomatic due to a prolonged pre patent period. This nematode induces formation of esophageal nodules that may transform into benign or malignant lesions. Due to the challenging diagnosis and the severity of the lesions, this review aimed to investigate the clinical signs, the available diagnostic means and prevalence of the infection in domes- tic and wild canids, based on retrospective studies performed in Brazil and worldwide.
Keywords: dogs, nematode, esophageal nodules, parasitism.
REVISÃO DE LITERATURA
Medvep - Revista Científica de Medicina Veterinária - Pequenos Animais
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Introdução e proposição
Spirocerca lupi (Rudolphi, 1809) é um nematódeo pertencente à superfamília Spiruroidea, família Spirocercidae, de coloração avermelhada, encon- trado em nódulos na parede do esôfago, e ocasio- nalmente em estômago e aorta dorsal de cães e de algumas espécies de canídeos selvagens. Os parasi- tas machos medem aproximadamente três a quatro centímetros (cm) e as fêmeas de seis a sete cm. Os ovos de casca espessa e larvados são eliminados nas fezes do hospedeiro definitivo (HD), medindo cerca de 22-27 x oito-12 micrômetros (μm) (1). A distribuição geográfica do agente é cosmo- polita, com maior prevalência em regiões de clima quente e úmido e, obrigatoriamente, em localida- des onde há presença do hospedeiro intermediário (HI), os besouros da família Scarabaeidae (2). A doença provocada pelo S. lupi é denominada espirocercose. Os sinais clínicos mais comuns são: vômito, regurgitação, perda de peso e disfagia (3), além disso, nos casos mais severos, complicações decorrentes do parasitismo podem culminar com a morte súbita do hospedeiro (4). Esses sinais, ge- ralmente aparecem após o período pré-patente do S. lupi , que varia de seis a nove meses (1). Antes dis- so, a maioria dos animais acometidos apresenta-se assintomático, o que dificulta o diagnóstico preco- ce. Essa enfermidade caracteriza-se pelo desenvol- vimento de tumores benignos que podem evoluir para tumores malignos, identificados principal- mente como fibrossarcoma e osteossarcoma (5). Esta revisão teve como objetivo fazer um levan- tamento dos casos de S. lupi relatados no Brasil e no mundo, em cães domésticos e canídeos selvagens, além de descrever os principais aspectos da enfer- midade. Dada à escassez de informações e a impor- tância deste agente “silencioso”, relacionadas com as características biológicas, estas serão abordadas no decorrer da revisão, pois dificultam o diagnósti- co e causam uma doença insidiosa e grave.
Revisão de literatura
Ciclo de vida
Em relação ao ciclo de vida do S. lupi , este de- pende do envolvimento de HI e de hospedeiro pa- ratênico (HP). Os parasitos adultos localizam-se no interior de nódulos esofágicos, presentes principal- mente na região caudal do órgão do HD. As fêmeas
liberam os ovos larvados (L1) através de um orifício nodular para a luz do órgão e estes são eliminados pelo trato gastrintestinal juntamente com as fezes ou pelo vômito. Besouros escaravelhos (HI) de há- bitos coprófagos ingerem os ovos de S. lupi presen- tes no bolo fecal. No interior do HI os ovos eclodem e liberam as larvas (L1) que se encistam nos tecidos e dentro de dois meses se desenvolvem em larvas infectantes (L3). O besouro pode ser ingerido pelo HD, completando o ciclo, ou por um HP, que trans- porta as larvas. As L3 são capazes de utilizar uma grande variedade de HP incluindo aves, pássaros selvagens, roedores, ouriços e coelhos (6). Uma in- vestigação recente com ferramentas de biologia mo- lecular demonstrou que o lagarto Calotes versicolor , da Índia, pode servir como HP (7). As larvas tam- bém são capazes de serem transferidas de um HP para outro (6), e se encistam nos tecidos do mesmo até serem predados pelo HD (2). A fonte mais provável de infecção para os carnívo- ros é pela ingestão do HP (8), sendo que a L3 penetra na mucosa gástrica causando irritação e petéquias he- morrágicas. As larvas migram no interior da parede do estômago e artérias gástricas. Chegam à aorta torá- cica caudal pela artéria celíaca em aproximadamente 10 dias após a infecção, podendo permanecer de sete a 109 dias onde amadurecem para L4 (9) e sofrem a muda final em até três meses, migrando para o esôfa- go caudal (10). Em cães infectados experimentalmen- te, foram observados nódulos esofágicos a partir de 121 dias após a infecção. Estes cães eliminaram ovos nas fezes após 199 a 234 dias da infecção (11).
Epidemiologia
A distribuição de S. lupi é mundial, especialmen- te em regiões de clima quente e úmido. Os aspectos que afetam a prevalência deste parasita são a proxi- midade e a densidade populacional dos HI e HP (2). De acordo com Bailey et al. (10), os gêneros de besou- ros coprófagos, pertencentes à família Scarabaeidae, são os principais HI. Na América do Sul e inclusive no Brasil, são escassas as investigações realizadas para a possível identificação de gêneros de besouros coprófagos ou de outros possíveis HI (12). Não há predileção racial ou etária na infecção por S. lupi , uma vez que o estilo de vida e a conse- quente exposição aos HI e HP são determinantes em relação a transmissão da doença (3,13). As tabelas 1 e 2 apresentam casos de infecção natural por S. lupi em cães domésticos e canídeos selvagens descritos no Brasil.
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Israel 88
Coproparasitológico, Endoscopia, Histopatologia, Necropsia, Radiografia, Ressonância magnética, Ultrassonografia, Tomografia computadorizada
Mazaki-Tovi et al. (4) Ranen et al. (5) Gal et al. (41) Chai et al. (42) Yas et al. (43)
Irã 3 Coproparasitológico Gholami et al. (44) Tailândia 19 Coproparasitológico Hinz (45)
Japão 1
Coproparasitológico Endoscopia Radioscopia simples e contrastada Tomografia computadorizada
Okanishi et al. (46)
Estados Unidos da América 1 Histologia Georgi et al. (47) México 17 Necropsia Cantó et al. (48) Jamaica 9 Coproparasitológico Robinson et al. (49) Ilha de Curaçao 16 Coproparasitológico Amrani (50) Granada 154 Necropsia Chikweto et al. (51)
Venezuela 23
Coproparasitológico Endoscopia Radiografia
Gosling et al. (52)
Colômbia (^1) RadiografiaNecropsia Londoño et al. (53)
Total 726 N = número de animais parasitados Tabela 3 – Ocorrência de S. lupi em cães domésticos no mundo
Tabela 4 – Ocorrência de S. lupi em animais selvagens no mundo
País Espécie N* Diagnóstico Referência
Portugal Raposa-vermelha (Vulpes vulpes) 21 Necropsia Carvalho-Varela;Marcos (54)
Itália Raposa-vermelha (Vulpes vulpes) 45 CoproparasitológicoNecropsia Ferrantelli et al. (55)Magi et al. (56)
Polônia
Lobo (Canis lupus) Lobo-cinzento (Canis lupus) Guaxinim Norte Americano (Procyon lotor)
2
3
Coproparasitológico
Szczesna;Popiolek, (57) Szafranska et al. (58) Popiolek et al. (59)
Estados Unidos da América
Coiote (Canis latrans) Raposa-cinzenta (Urocyon cinereoargenteus) Raposa-vermelha (Vulpes vulpes)
183
1
1
Necropsia
Henke et al. (60) Foster et al. (61) Pence;Stone (62)
Argentina (^) (Speothos venaticus) Cachorro-vinagre 1 Necropsia Rinas et al. (63) Total 257 *N = número de animais parasitados
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Sinais clínicos
Os sinais clínicos da espirocercose estão relacio- nados com o aparecimento dos nódulos esofágicos. Dentre eles, os mais comuns são regurgitação, vô- mitos, disfagia, fraqueza ou letargia e perda de peso (4,2). Esta doença apresenta característica insidiosa e, geralmente, quando aparecem os sinais clínicos, já ocorreu a transformação maligna dos nódulos (64,4). Sinais clínicos não específicos são linfoadeno- patia periférica discreta e pirexia em aproxima- damente 50% dos casos. As migrações erráticas podem resultar em diferentes formas clínicas da doença, sendo mais comuns as manifestações res- piratórias, neurológicas e músculo-esqueléticas (3). Os sinais clínicos do sistema respiratório, como tosse e dispneia, quase sempre estão associados às metástases pulmonares. Além disso, os sarcomas esofágicos parecem estar relacionados com o de- senvolvimento de osteopatia hipertrófica (HO) (64). De acordo com o estudo de Dvir et al. (65), HO foi o único sinal clínico que diferiu entre os animais com nódulos benignos e malignos, sendo uma caracte- rística marcante nos casos malignos. Isto demons- tra a importância de se pesquisar sinais de HO nos exames radiográficos. O animal pode ir a óbito por S. lupi , quando há rup- tura do aneurisma aórtico, levando a um quadro he- morrágico severo por hemotórax e morte aguda (10,3,2).
Patogenia
As lesões decorrentes da migração e persistên- cia das larvas e/ou parasitas adultos nos tecidos causam necrose, hemorragia e exsudação de neu- trófilos no interior das paredes dos vasos por onde migram. A aorta torácica pode tornar-se fibrótica, e por vezes mineralizada, devido às cicatrizes per- manentes e aneurismas (2,66,1). As lesões da aorta associadas à espirocercose podem ser consideradas patognomônicas (10,13). As vértebras torácicas, especialmente entre T5 a T12, podem sofrer um processo de espondilite, fre- quentemente encontrado nos cães com espirocerco- se. No entanto, o mecanismo de desenvolvimento deste processo inflamatório ainda não está bem defi- nido. Sugere-se que possa estar envolvido com a mi- gração errática das larvas e/ou devido a inflamação peri-aórtica, uma vez que apenas as vértebras proxi- mais a aorta descendente parecem ser lesadas (10,2). Os nódulos variam entre um a quatro cm de diâ-
metro e normalmente contêm de três a seis parasitas, podendo chegar até 30 exemplares. São fibroblásti- cos, formados por tecido conjuntivo frouxo vascula- rizado, neutrófilos e focos de necrose (67,68). Adicio- nalmente, podem ocorrer migrações aberrantes, com a formação de nódulos em outros locais, por exem- plo, estômago, intestino e mediastino (3). Um estudo retrospectivo com 297 cães com es- pirocercose por meio de imagens endoscópicas (65) demonstrou a transformação de nódulos benignos em malignos. A diferenciação entre a doença benig- na e maligna é crucial para a determinação do prog- nóstico de forma adequada. Os nódulos benignos apresentavam aparência lisa, redonda com protube- rância “nipple-like”, mucosa saudável e de tamanho pequeno em relação ao lúmen esofágico. Raramen- te ulceram ou necrosam. Enquanto que os nódulos malignos eram maiores e lobulados, apresentavam proliferação irregular (aspecto de “couve-flor”) e área de coloração enegrecida, indicando ulceração e necrose. Histologicamente, essas neoplasias ma- lignas são classificadas como fibrossarcoma, osteos- sarcoma ou sarcoma anaplásico (4,5). Nos sarcomas induzidos por espirocercose, podem ocorrer metás- tases, principalmente nos pulmões, em 8 a 26% dos casos, com prognóstico reservado (10,64,3,2). Cães com evidência endoscópica de neoplasia esofágica apresentaram concentrações significati- vamente elevadas das proteínas de fase aguda da inflamação (proteína C-reativa, amiloide A sérico, haptoglobina), quando comparados com animais que apresentavam nódulos benignos. Porém, estes resultados foram limitados para discriminar entre nódulos malignos e benignos e sua utilização clíni- ca para monitorar o tratamento não foi satisfatória (69). Por outro lado, as concentrações elevadas de proteína C reativa em cães naturalmente infectados com S. lupi , estavam associadas com a transforma- ção dos nódulos esofágicos, sendo úteis para mo- nitorar o tratamento na espirocercose benigna (70). Curiosamente, observou-se que fêmeas castra- das apresentaram mais casos de malignidade em relação a machos inteiros, podendo este fato ser explicado por um efeito protetor conferido pe- los esteroides sexuais em cães parasitados por S. lupi. A idade também pareceu influenciar a trans- formação dos nódulos esofágicos, uma vez que animais mais velhos têm maior probabilidade de apresentar neoplasias malignas, devido ao tempo necessário para o desenvolvimento da doença e seu diagnóstico (65).
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como uma medida profilática, realizaram uma in- fecção experimental de S. lupi em cães, separando, aleatoriamente, os animais em dois grupos, trata- dos e controle, utilizando a dose de 400 μg/kg a cada 30 dias em três tratamentos. Apesar da droga não ter sido inteiramente eficaz contra a infecção pelo parasito, seu uso mostrou ser vantajoso, uma vez que os animais tratados em relação ao controle apresentaram menos nódulos esofágicos e atraso no seu aparecimento, redução de 99,7% na elimi- nação dos ovos com consequente diminuição da contaminação ambiental e prevenção de morte por ruptura de aneurisma aórtico evidenciado em dois cães do grupo controle. No Brasil, Zorzella et al. (17), demonstraram que o uso de milbemicina oxima na dose de 1 mg/kg nos dias zero, sete e 28, foi eficaz na resolução da infecção e dos sinais clínicos. Kok et al. (32), mostra- ram que a milbemicina oxima na dose de 0,5 mg/ kg com intervalos mensais reduziu de forma signi- ficativa a gravidade da infecção por S. lupi. Mylo- nakis et al. (40) relataram que apenas duas doses de ivermectina (600 μg/kg), SC, com intervalo de 14 dias, em combinação com prednisolona oral (0, mg/kg) promoveu redução nodular em 62,5% dos animais infectados. Em relação aos casos malignos, o tratamento é cirúrgico com ou sem quimioterapia, e o prognósti- co em longo prazo é reservado (2).
Prevenção
S. lupi é um parasito de difícil prevenção, devido à dificuldade de controle do HI e dos HPs. Porém, a incidência pode ser reduzida através da limpeza e remoção das fezes dos cães. Além disso, na medida do possível, evitar que cães cacem em áreas endêmi- cas ou que sejam arraçoados com carnes e/ou vísce- ras cruas ou mal cozidas, devido à ampla variedade de animais que podem portar-se como HPs (2). Adi- cionalmente, sugere-se realizar tratamentos profilá- ticos em cães que habitam regiões de alta prevalên- cia da doença, a fim de minimizar os sinais clínicos e a eliminação de ovos no ambiente (11).
Considerações finais
Com base nos dados obtidos a partir deste le- vantamento, observou-se que o parasitismo causa- do pelo S. lupi apresenta consequências relevantes, que ainda necessitam ser amplamente exploradas.
No Brasil, foi possível constatar a ampla distribui- ção territorial do agente, mas em contrapartida, a espirocercose pode ser considerada uma doença negligenciada, pois parece ser subdiagnosticada. Este fato pode ser explicado devido às característi- cas biológicas do parasito, que se apresenta de for- ma “silenciosa” no hospedeiro, possui um período pré-parente relativamente longo e os sinais clínicos manifestam-se tardiamente, momento em que os nó- dulos e as lesões já foram formados. Desta maneira, o diagnóstico da espirocercose é desafiador. Os si- nais clínicos característicos podem guiar o clínico, mas, de maneira geral, são achados acidentais ou de necropsia. A doença possui característica insidiosa e se apresenta de diferentes formas clínicas, poden- do variar de assintomática até morte aguda súbita. Isto posto, constata-se a necessidade de obtenção de mais informações sobre este agente e a doença para o meio acadêmico-científico e para a comunidade, pois, tratando-se de uma enfermidade parasitária, as medidas preventivas são sempre a forma mais eficaz de controle e proteção, para que médicos ve- terinários e demais envolvidos com a saúde pública possam transmitir esses conhecimentos.
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