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Palabras clave: neoplasias de la tiroides; ultrasonografía intervencional; biopsia con aguja.
Rev Colomb Cir. 2013;28:15-
Criterios ecográficos diagnósticos de
neoplasia maligna en el nódulo tiroideo:
correlación con la punción por aspiración con aguja fina
y la anatomía patológica
A ndrés I gnAcIo chAlA^1 , rAfAel PAvA^2 , humberto IgnAcIo frAnco^3 , A ndrés Á lvArez^4 , A rmAndo frAnco^5
Fecha de recibido: 10 de septiembre de 2012 Fecha de aprobación: 21 de noviembre de 2012
(^1) Médico cirujano; profesor asociado; jefe, Servicio Cirugía de Cabeza y Cuello, Facultad de Salud, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia (^2) Médico patólogo; profesor asociado, Departamento de Ciencias Básicas Facultad de Salud, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia (^3) Médico endocrinólogo; profesor asociado, Endocrinología, Departamento Clínico, Facultad de Salud, Universidad de Caldas, Manizales, Colombia (^4) Médico ecografista, Clínica Santillana, Manizales, Colombia (^5) Médico radiólogo, Clínica Versalles, Manizales, Colombia
ARTÍCULO ORIGINAL
Resumen
Introducción. La ecografía de tiroides ha mejorado la certeza diagnóstica para neoplasia maligna del nódulo tiroideo. Es importante definir qué nódulos requieren biopsia por aspiración con aguja fina (BACAF) para disminuir el costo de un procedimiento innecesario y evitar que pase inadvertido el diagnóstico de neoplasia maligna.
Objetivo. Validar los criterios ecográficos de neoplasia maligna que indican la punción por aspiración con aguja fina de tiroides.
Materiales y métodos. Se diseñó un estudio prospectivo a tres años para evaluar la concordancia entre los
hallazgos ecográficos y la punción por aspiración con aguja fina de tiroides comparada con el estudio final de histopatología. Se evaluó la sensibilidad, la especificidad, el valor diagnóstico positivo y negativo, la concordancia medida por el coeficiente kappa y el coeficiente de correlación.
Resultados. Se estudiaron 1.467 pacientes, 10,2 % hombres y 89,8 % mujeres, con edades entre los 10 y los 95 años; el tamaño promedio del nódulo fue de 16 mm. Un total de 623 requirieron tiroidectomía; al resto se les hizo seguimiento por ecografía. Se presentaron 269 carcinomas papilares, 14 foliculares, 4 indiferenciados, 159 bocios, 74 adenomas y 101 tiroiditis. Se obtuvo sensibilidad de 86,4 %, especificidad de 89,4 %, valor diagnóstico de un resultado positivo de 87,5 % y uno negativo de 84,1 %. Los hallazgos ecográficos relacionados con cáncer fueron: hipoecogenicidad, microcalcificaciones, papilas y flujo intranodular. Individualmente, la concordancia fue baja, pero con la combinación de hipoecogenicidad, microcalcificaciones y papilas fue media y, con la adición de aumento del flujo intranodular, resultó alta.
Conclusiones. La combinación de hipoecogenicidad, microcalcificaciones, papilas y alto flujo intranodular tiene alta concordancia con neoplasia maligna; sin embargo, cada criterio por separado no la tiene, y no pueden usarse individualmente para predecir o descartar neoplasia maligna.
Chala AI, Pava R, Franco HI, Álvarez A, Franco A Rev Colomb Cir. 2013;28:15-
Introducción
Los nódulos tiroideos son muy comunes y tienen una prevalencia de 1 a 7 % en la población general; el riesgo de desarrollar un nódulo tiroideo es cercano al 5 % 1,2,3. En los estudios de ultrasonido, la incidencia del nódulo tiroideo varía entre 19 y 40 %. Esta prevalencia está causada por nódulos tiroideos que no son detectados a la palpación y son un hallazgo incidental en la ecografía^4.
El riesgo de cáncer de un nódulo incidental es de 7 %, pero aún hay controversia sobre la utilidad de hacer un diagnóstico muy temprano, dado que muchas veces se considera que el curso del mismo es indolente, aunque otros autores promulgan lo contrario5,6,7. Inde- pendientemente del tamaño, la pregunta crítica es si el nódulo es maligno.
Si bien la información clínica es la más importan- te1,3,8,9,10^ , casi siempre para descartar o confirmar una neoplasia maligna es necesario el estudio citológico de una muestra tomada por punción con aspiración con aguja fina guiada por ecografía11,12,13^ que, en caso de ser benigna, acarrea costos excesivos que podrían evitarse si se conocen los hallazgos ecográficos que sugieren neoplasia maligna del nódulo.
En la actualidad, la ultrasonografía es el método más usado en la evaluación del nódulo tiroideo 5,6,11,14. Se practica con un transductor de alta frecuencia (7- mHz) y puede detectar nódulos de tan sólo 3 mm 4,7,15,16. Permite, además, la detección de nódulos coexistentes con un nódulo dominante, evaluar la enfermedad multi- nodular, establecer la presencia de adenomegalias y sus características, definir o cambiar una conducta, tomar la muestra y hacer un seguimiento objetivo16,17.
Los nódulos pueden ser sólidos o quísticos. Las lesiones quísticas poseen una probabilidad baja de ser malignas (3 %) y los nódulos en los que predomina el componente sólido tienen una probabilidad cercana al 10 % de ser malignos11,12^. Los nódulos benignos están rodeados por una cápsula y exhiben un halo sonográfico. Los malignos muestran una señal hipoecoica, al igual que microcalcificaciones usualmente centrales que corresponden a cuerpos de psammoma.
La posibilidad de neoplasia maligna de un nódulo solitario con calcificaciones, es cercana a 55 % en com-
paración con la de un nódulo solitario sin calcificaciones que es cercana a 23 %. Otros han encontrado que las microcalcificaciones tienen un valor diagnóstico de 70 % para cáncer pero con una sensibilidad de 36 %12,18. Se describe también la característica de ser más altos que anchos, la presencia de papilas y el aumento de flujo Doppler intranodular, como criterios de riesgo de neo- plasia maligna6,17,18,^.
La punción por aspiración con aguja fina del nódulo tiroideo es el método de referencia para su evaluación; es un procedimiento seguro, rápido y de bajo costo. Los reportes de la punción por aspiración con aguja fina han sido estandarizados y reevaluados con nuevos criterios para descartar o sugerir neoplasia maligna 17,20^ y, así, recomendar una conducta clínica o quirúrgica.
A pesar de la cantidad de información disponible, no hay muchos estudios que apoyen la fuerza de concor- dancia de varios criterios de la ecografía con el resultado de la punción por aspiración con aguja fina y el reporte final de anatomía patológica para hacer de la ecografía de tiroides una herramienta diagnóstica suficiente para predecir neoplasia maligna en un nódulo tiroideo, in- dependientemente de su tamaño y, quizá, proponer una clasificación ecográfica. Para tal fin, se llevó a cabo un estudio prospectivo de tres años en pacientes del Servicio de Cirugía de Cabeza y Cuello de la Facultad de Ciencias de la Salud de la Universidad de Caldas, evaluando los hallazgos ecográficos con los resultados de la punción por aspiración con aguja fina, el reporte del estudio de histopatología de la pieza quirúrgica o del seguimiento clínico cuando se hizo.
Materiales y métodos
Se llevó a cabo un estudio prospectivo de tres años de pacientes con diagnóstico de nódulo tiroideo, entre el 1° de diciembre de 2007 y el 30 de noviembre de 2010.
Se incluyeron todos los pacientes con nódulos tiroideos que habían sido remitidos a la consulta y en quienes, independientemente del tamaño del mismo y con base en la historia clínica, se consideró que requerían de una punción con aspiración con aguja fina guiada por ecografía para definir la conducta clínica o quirúrgica apropiada y que, además, se garantizara el seguimiento adecuado para la recolección de la información perti-
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Casi la mitad de los pacientes intervenidos quirúrgica- mente (621) tuvieron confirmación de neoplasia maligna en la anatomía patológica (tabla 1) y, de ellos, 40 tenían cáncer de tiroides con tamaño inferior a 1 cm (14,1 %).
De los 852 pacientes que no fueron intervenidos quirúrgicamente al inicio, y que fueron seguidos clínica y ecográficamente, 49 requirieron una nueva punción por aspiración con aguja fina debido a cambios pre- sentados en su seguimiento, de los cuales, 6 tuvieron que ser operados por carcinoma. Los 846 pacientes no operados completaron, al menos, un año de seguimiento sin cambios que indicaran la necesidad de una nueva biopsia por aspiración con aguja fina por sospecha de neoplasia maligna.
tAblA 1. Generalidades
Variables n % Sexo Masculino Femenino
150
10, 89,
Edad (años)
< 10- 20- 30- 40- 50- 60- 70-
1 40 129 316 359 335 180 88 17
0, 2, 8, 21, 24, 22, 12, 6, 1,
Tamaño (mm)
< 5- 10- 15- 20- 25- 30-
56 358 411 210 288 62 47 31
3, 24, 28, 14, 19, 4, 3, 2,
BACAF
Carcinoma anaplásico Bocio Carcinoma papilar Carcinoma medular Neoplasia folicular Tiroiditis
1 821 201 1 185 258
0, 56, 13, 0, 12, 17,
Histopatología
Adenoma folicular Bocio Carcinoma anaplásico Carcinoma folicular Carcinoma papilar Carcinoma medular Tiroiditis
74 159 2 14 269 2 101
11, 25, 0, 2, 43, 0, 16,
tAblA 2. Hallazgos ecográficos en neoplasia maligna
Hallazgos ecográficos n % Hiperecogénico 12 4, Hipoecogénico 245 88, Isoecogénico 26 9, Mixto 70 25, Flujo Doppler intranodular 148 53, Tabiques 4 1, Calcificaciones 246 88, Papilas 166 59.
tAblA 3. Hallazgos ecográficos en lesiones benignas Adenoma folicular (n=74)
Bocio (n=159)
Tiroiditis (n=101) Características ecográficas n^ %^ n^ %^ n^ % Calcificaciones 56 75,7 63 39,6 70 69,
Hiperecogénico 14 18,9 58 63,5 32 31,
Hipoecogénico 36 48,6 36 22,6 32 31,
Isoecogénico 23 31,1 86 54,1 50 49,
Mixto 0 0 3 1,9 0 0
Papilas 21 28,4 39 24,5 16 15, Tabiques 1 1,4 5 3,1 59 58, Flujo Doppler intranodular 4 5,4^7 4,4^3 3,
Los hallazgos ecográficos de aquellos pacientes con diagnóstico de cáncer confirmado en la anatomía patológi- ca, mostraron que la mayoría había presentado un nódulo hipoecogénico con calcificaciones y, con menor frecuen- cia, papilas e incremento del flujo Doppler intranodular (tabla 2). Aquellos con diagnóstico histopatológico de adenoma folicular, presentaban nódulos hipoecogénicos o no con predominio de las calcificaciones; los nódulos de bocio eran preponderantemente hiperecogénicos o isoecogénicos; los de tiroiditis fueron en su mayoría isoecogénicos con calcificaciones y, en estos, lo más llamativo fue la presencia de tabiques que separaban los nódulos en el interior de la glándula, los cuales fueron muy ocasionales en las otras enfermedades (tabla 3).
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tAblA 4. Fuerza de concordancia en lesiones benignas
Característica ecográfica Concordancia Bocio Calcificaciones 0, Papila 0, Tabiques 0, Hiperecoico 0, Hipoecoico 0, Isoecoico 0,
Tiroiditis Calcificaciones 0, Papilas 0, Tabiques 0,
tAblA 5. Fuerza de concordancia en neoplasia maligna
Característica ecográfica del carcinoma Concordancia Hipoecogénico 0, Isoecogénico 0, Hiperecogénico 0, Mixto 0, Microcalcificaciones 0, Papilas 0, Flujo Doppler intranodular 0, Tabiques 0, Hipoecoico, papila, calcificación 0, Hiperecoico, papila, calcificación 0, Isoecoico, papila, calcificación 0, Hiperecoico, calcificación, tabiques 0, Isoecoico, calcificación, tabiques 0, Hipoecoico, calcificacón, tabiques 0, Hipoecoico, papila, calcificación, flujo o señal Doppler 0,
Excluyendo la neoplasia folicular, se encontró que la punción con aspiración con aguja fina tuvo sensibilidad de 81,4 %, especificidad de 89,4 %, VPP de 87,7 % y VPN de 84,1 %. De los 185 pacientes cuya biopsia por aspiración indicaba con neoplasia folicular, la histo- patología de la pieza quirúrgica confirmó que 40 % correspondía a carcinoma (60 con cáncer papilar y 14 con cáncer folicular) y, el resto, a enfermedad benigna (adenoma, bocio o tiroiditis).
El nivel de concordancia general en los casos de nó- dulos benignos fue débil para todas las características ecográficas, con excepción de la presencia de tabiques, que fue alta para tiroiditis (tabla 4). En el conjunto de los diferentes criterios ecográficos para enfermedad benigna siempre se obtuvo un nivel de concordancia débil. Los hallazgos ecográficos de neoplasia maligna tuvieron un nivel débil de concordancia de manera individual, con excepción de la hipoecogenicidad del nódulo tiroideo, que tuvo una concordancia moderada; la presencia de hipoecogenicidad, papilas y calcificaciones, tuvo una concordancia moderada. Si se le adicionaba el aumento del flujo Doppler intranodular, la concordancia fue alta (tabla 5).
Discusión
Si bien la incidencia de nódulo tiroideo puede no haber cambiado, su diagnóstico se hace más frecuentemente gracias a la ecografía, la cual permite identificar lesio- nes muy pequeñas, muchas veces halladas de manera
incidental en la evaluación de un paciente que consulta por síntomas de origen diferente al de una enfermedad tiroidea; sin embargo, una vez se identifica el nódulo, el médico se ve confrontado a decidir frente al paciente la necesidad de practicar una biopsia por aspiración con aguja fina con el ánimo de descartar neoplasia maligna, lo que conlleva a un aumento de los costos en salud y genera una ansiedad innecesaria, sobre todo si resulta benigno; pero también, obliga al médico a hacer un ejercicio clínico juicioso que no deje pasar de manera inadvertida un cáncer de tiroides.
Además, si bien hay controversia sobre si un nódulo tiroideo menor de un cm requiere estudio en pacientes sin factores de riesgo y por demás asintomáticos, se ha encontrado que muchos pacientes con metástasis cervicales con extensión extracapsular, originadas en un cáncer primario de tiroides, se inician con un nódulo incidental menor de un cm, lo que conlleva implicaciones en la recurrencia y la supervivencia 24,^. Con base en ese ejercicio clínico juicioso, muchos pa- cientes con nódulos menores de un cm requirieron una biopsia por aspiración con aguja fina, encontrándose un número no despreciable de casos de cáncer en los nódulos incidentales.
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mostraron un nivel de concordancia bajo; la realizada con nódulos hipoecogénicos, con microcalcificaciones y papilas, evidenció un nivel de concordancia moderado y, si además tenía flujo o señal Doppler intranodular, aumentaba el nivel de concordancia independientemente del tamaño del nódulo.
Todos estos hallazgos muestran coincidencias con lo propuesto recientemente por algunos autores 27,^. Lo primero es que el tamaño del nódulo para efectos de diagnóstico de cáncer de tiroides no es un factor decisivo en la toma o no de una muestra mediante biopsia por aspiración con aguja fina y, por lo tanto, a los nódulos menores de 1 cm con criterios ecográficos sospechosos, aun en pacientes sin factores de riesgo, se les debe practicar biopsia por aspiración con aguja fina. Segundo, de manera individual los criterios de riesgo de un nódulo tiroideo son similares a los descri- tos por casi todos los autores; específicamente, son la hipoecogenicidad, la presencia de microcalcificaciones, el tener papilas en su interior y el aumento del flujo intranodular 28.^ Se podría afirmar que si un nódulo posee una de las características anteriores, tendría un criterio de riesgo con una baja concordancia de neoplasia maligna; pero, si presenta hipoecogenicidad asociada a dos o tres características más, la posibilidad de neoplasia maligna es alta. Si un nódulo presenta como única característica la hiperecogenicidad o la isoecogenicidad, posiblemente no se tengan criterios para practicar una biopsia por aspiración con aguja fina y tenga una baja asociación con cáncer. El problema surge en que, por lo general, estas se asocian a otras características que con excepción de la presencia de tabiques, que si bien tienen baja probabilidad de rela- cionarse con cáncer no siempre se puede descartar, lo que la convierte en una situación muy compleja por las implicaciones de la selección. Para estos nódulos con una sola característica deberían considerarse otros factores de riesgo (como, por ejemplo, el antecedente familiar de cáncer, la exposición a radiación ionizante a dosis baja, etc.) o de síntomas y hallazgos al examen físico que favorezcan la necesidad de confirmar o descartar la neoplasia maligna del nódulo mediante la biopsia por aspiración con aguja fina.
Existen diversas propuestas diagnósticas en la ecogra- fía de neoplasia maligna de un nódulo tiroideo 18,20,27,28,^. Con base en los hallazgos de esta investigación, se pueden proponer cuatro categorías de nódulos desde el
punto de vista ecográfico, que de una manera sencilla sugieren la necesidad o no de una biopsia por aspiración con aguja fina:
- categoría I, nódulos anecoicos de componente pu- ramente quístico;
- categoría II, nódulos isoecogénicos o hiperecogénicos sin microcalcificaciones, sin papilas, sin aumento del flujo Doppler intranodular que puede estar asociado o no a tractos fibrosos;
- categoría III, un nódulo que independiente de su ecogenicidad tiene uno o dos criterios adicionales, como microcalcificaciones, aumento del flujo Doppler intranodular, presencia de papilas, irregu- laridad del mismo, y,
- categoría IV, aquellos nódulos hipoecoicos con mi- crocalcificaciones, papila en su interior y aumento del flujo Doppler intranodular.
La categoría I generalmente corresponde a lesiones quísticas, la categoría II, a nódulos de bocio o de tiroi- ditis, la III puede contener un bocio, neoplasia folicular tiroiditis y carcinoma, y en la IV es preponderante la neoplasia maligna. Para las dos primeras se puede optar por una conducta expectante basada en el seguimiento; para las dos últimas es necesaria una biopsia por aspi- ración con aguja fina.
Conclusiones
Independientemente del tamaño, todo nódulo tiroideo que presente criterios ecográficos de sospecha debe ser estudiado con una biopsia por aspiración con aguja fina guiada por ecografía.
La presencia de tabiques en el interior de la glándula, separando los nódulos, es una característica que sugiere tiroiditis.
Los nódulos isoecoicos o hiperecoicos con otros criterios de sospecha deben ser estudiados mediante biopsia por aspiración con aguja fina, dado que no ne- cesariamente se descarta neoplasia maligna.
Los nódulos hipoecoicos con microcalcificaciones, papilas y aumento del flujo Doppler intranodular tie-
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nen una buena fuerza de concordancia con neoplasia maligna.
Las cuatro categorías ecográficas propuestas pueden servir de guía para decidir si se requiere una biopsia por
Bibliografía
aspiración con aguja fina de un nódulo, en especial, en los menores de 1 cm sin factores de riesgo, pero siempre la decisión debe tomarse en el contexto con la clínica del paciente.
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Abstract
Introduction. Thyroid ultrasound has improved the diagnostic accuracy in the diagnosis of malignant neoplasia in thyroid nodules. It is important to define which nodules require fine needle aspiration so as to diminish the costs of unnecessary procedures and at the same time avoid unnoticed malignancy.
Objective. To validate the echographic criteria of malignant neoplasia that validate fine needle aspiration of the thyroid nodule.
Material and methods. Three-year prospective study to assess correlation between the ultrasound findings and fine needle aspiration with pathology findings, including sensibility, specificity, positive predictive value, negative predictive value, and concordance measured by Kappa coefficient, and correlation coefficient.
Results. The study included 1,467 patients, 10,2% males and 89,8% females, with ages ranging from 10 years to 95 years; average size of the nodule was 16 mm; 623 patients required thyroidectomy, while the remainder were followed by ultrasound. There were 269 papillary carcinomas, 14 follicular carcinomas, 4 anaplastic carcinomas, 159 goiters, 74 adenomas, and 101 thyroiditis. Sensibility was 86,4%, specificity was 89,4%, positive predictive value 87,5%, and negative predictive value 84,1%. Ultrasound findings related with cancer were hypoechogenicity, microcalcifications, papillae, and intranodal flow; when adding intranodal flow, concordance was high.
Conclusions. The combination of hypoechogenicity, microcalcifications, papillae and high intranodal flow exhibit high concordance with malignancy; however, echographic criteria considered individually does not, and those individual criteria cannot be used to predict or rule out malignant neoplasia.
Key words: thyroid neoplasms; ultrasonography, interventional; biopsy, needle.
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Ultrasound diagnostic criteria of malignancy in a thyroid nodule: correlation with fine needle
aspiration and pathology
